Em 2161, mais de 80 anos depois da grande guerra, a vault 13 ainda continua fechada. porém a quebra do chip que controlava a purificação da água faz com que o overseer (o supervisor) da vault escolha um habitante para sair do abrigo e buscar outro chip no prazo de 150 dias, antes que os outros moradores morram de sede. Esse habitante fica conhecido como Vault Dweller e ao sair da vault ele encontra o que antes era o sul da Califórnia completamente destruído. Agora esse lugar é chamado de Wasteland.
Na sua jornada em busca do chip, o Vault Dweller encontra muitos sobreviventes da grande guerra vivendo em pequenas cidades como Shady Sands, Junktown e The Hub. Coletando informações nesses lugares ele encontra o chip que procurava em Necropolis, a cidade dos Ghouls (humanos que foram muitos expostos a radiação e que agora tem uma aparência semelhante à de zumbis). No entanto, o morador da vault 13 também encontra um grande problema quando se depara com os super mutants, enormes seres que por alguma razão querem destruir o que sobrou da raça humana.
Ao retornar à vault 13, o Overseer se mostra preocupado ao saber dos super mutants e pede ao Vault Dweller para voltar mais uma vez a Wasteland e destruir essa ameaça. Já em sua nova jornada o herói se junta aos Brotherhood of Steel e destrói uma base militar pré-guerra que na verdade era a antiga base Mariposa. Lá, ele descobre que os Super Mutants são criados a partir do vírus FEV usado em humanos e que o líder deles é alguém chamado Master. A luta entre o Vault Dweller e o Master acontece numa outra vault localizada embaixo das ruínas da cidade de Los Angeles. No embate, o Master se mostra uma criatura que foi bastante modificada pelo vírus FEV e revela que seu propósito é transformar a raça humana em seres mais evoluídos através desse mesmo vírus. No fim, o herói acaba com o Master e sua organização chamada “Unity”. Os super mutants que não foram mortos pela Brothehood of Steel fogem para o leste.
Quando finalmente o Vault Dweller volta para sua vault, o Overseer o expulsa dizendo que ele agora é uma ameaça para a população da Vault 13, pois outras pessoas também poderiam querer sair do abrigo seguindo seu exemplo. Deprimido e abalado, o Vault Dweller caminha pela Wasteland, levando consigo somente o uniforme de sua antiga Vault...Na próxima parte a história de Fallout 2 e Choosen One.
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